Cổ động viên Darlington coi Hartlepool United là đối thủ chính của họ. Cảm giác này được đáp lại: trong một cuộc khảo sát năm 2008, 95% người ủng hộ của cả hai câu lạc bộ đã gọi đội kia là đối thủ cay đắng nhất của họ. Các câu lạc bộ, có trụ sở cách nhau 25 dặm (40 km), với Middlesbrough trực tiếp giữa hai thị trấn, đã gặp nhau 147 lần trong Football League, tính đến mùa giải 2009-10, trong đó Hartlepool thắng 60 đến 57 của Darlington.[83] Cuộc gặp gỡ giữa hai câu lạc bộ vào năm 2007 đã thu hút 10.121 đám đông đến Darlington Arena, lượng khán giả tham dự đông nhất cho trận đấu đó trong 50 năm,[84] mặc dù số khán giả tham dự trung bình tại sân vận động này đã giảm từ hơn 5.000 trong mùa khai mạc xuống còn 2.744 trong mùa giải 2009-10.[85]

Trong mùa giải 2012-13, mùa giải đầu tiên của Darlington với tư cách là một câu lạc bộ được đổi tên, các đối thủ chính của họ là Spennymoor Town nhờ danh hiệu vô địch Northern League. Spennymoor Town đã vô địch giải đấu trong ba năm trước đó, nhưng đã không đăng ký thăng hạng cho đến mùa giải 2012-13[86] khi Darlington gia nhập giải đấu. Spennymoor Town là câu lạc bộ duy nhất cạnh tranh với Darlington cho danh hiệu vào cuối mùa giải. Ở một mức độ thấp hơn, chủ nhà Bishop Auckland cũng là đối thủ của nhau nhờ sân nhà chung. Trong mùa giải 2014-15, Darlington một lần nữa khóa sừng với Spennymoor Town sau khi đội giành quyền thăng hạng từ Northern League vào năm 2014. Một lần nữa, họ tranh giành Darlington để thăng hạng trong trận playoff bán kết mà Darlington thắng 3-2.[87] Kình địch với Spennymoor lại bùng phát vào mùa giải 2017-18 khi Spennymoor giành được vị trí ở National League North, với trận đấu đầu tiên kết thúc với tỉ số 1-1 tại Blackwell Meadows vào ngày 28 tháng 8 năm 2017.

Các linh vật của đội bao gồm Mr Q, "một người đàn ông hoạt hình trông gầy guộc với chiếc mũ rất lớn", Darlo Dog, một chú chó đốm từng bị đẩy ra khỏi mặt đất vì trèo lên bảng quảng cáo trước máy quay truyền hình,[88] và một con gấu trúc có tên là Feethams.[89] Fanzines bao gồm Mission Impossible, xuất bản lần đầu tiên vào đầu những năm 1990,[90] và Where's The Money Gone, người có biên tập viên tuổi teen, cùng với biên tập viên của trang web Darlo Uncovered, nằm trong số những người ủng hộ bị chủ tịch George Reynolds cấm từ đầu vì chỉ trích việc điều hành câu lạc bộ.[91] Kể từ năm 2013, một đài phát thanh internet do người hâm mộ điều hành, Darlo Fans Radio, đã cung cấp các bài bình luận về các trận đấu của Darlington cả trên sân nhà và sân khách.[92]

Darlington có một câu lạc bộ cổ động viên chính thức[93] và một nhóm ủng hộ ở sân khách, được gọi là Darlington Away Far Travelling Supporters (DAFTS), những người đại diện cho cổ động viên Darlington từ những nơi khác trong nước.[94] Quỹ tín thác của những người ủng hộ được thành lập vào năm 2002; nó đã thành lập một Nhóm Hỗ trợ Người khuyết tật, cố gắng duy trì mối quan hệ làm việc giữa câu lạc bộ và những người ủng hộ, và cùng với Câu lạc bộ Máy ảnh Darlington, tổ chức triển lãm "Farewell to Feethams" để kỷ niệm ngôi nhà lâu đời của câu lạc bộ. Cùng với câu lạc bộ cổ động viên, quỹ tín thác đã tích cực tham gia gây quỹ, đặc biệt trong các thời kỳ phá sản của câu lạc bộ.[95]